Im frühen 17. Jahrhundert machen sich britische Entdecker auf die Reise nach Nordamerika. In der Kolonie Virginia kommt es zum ersten Zusammentreffen der europäischen und amerikanisch-indianischen Kultur. Captain John Smith (Colin Farrell) und Pocahontas (Q’Orianka Kilcher), eine Prinzessin der Powhatan-Indianer, verlieben sich ineinander. Doch der anfänglichen Harmonie stehen die gegensätzlichen Traditionen beider Kulturen gegenüber – unaufhaltsame Kräfte auf beiden Seiten sorgen dafür, dass nicht nur die Liebe der beiden zum Scheitern verurteilt ist…